中国水稻科学

中国水稻科学, 2022, 36(6): 562-571 DOI: 10.16819/j.1001-7216.2022.220316

综述与专论

OsNramp5基因变异影响水稻重要农艺性状的研究进展

李小秀1, 吕启明1,2, 袁定阳,1,2,*

1.湖南大学 研究生院隆平分院, 长沙 410125

2.湖南杂交水稻研究中心/杂交水稻国家重点实验室, 长沙 410125

Research Progress on the Effects of OsNramp5 Mutation on Important Agronomic Traits in Rice

LI Xiaoxiu1, LÜ Qiming1,2, YUAN Dingyang,1,2,*

1. Longping Branch of Graduate School, Hunan University, Changsha 410125, China

2. Hunan Hybrid Rice Research Center / State Key Laboratory of Hybrid Rice, Changsha 410125, China

通讯作者: *email:yuandingyang@hhrrc.ac.cn

收稿日期: 2022-03-31   修回日期: 2022-06-6  

基金资助: 湖南省科技创新团队资助项目(2021RC4066)
湖湘青年英才计划资助项目(2021RC3113)

Corresponding authors: *email:yuandingyang@hhrrc.ac.cn

Received: 2022-03-31   Revised: 2022-06-6  

摘要

筛选和培育镉(Cd)低积累水稻品种是解决稻米镉污染问题最经济、有效的办法。现有研究表明OsNramp5是介导水稻Cd吸收最重要的基因，其功能缺失后，水稻籽粒Cd含量极显著下降，但同时会影响水稻必需元素锰(Mn)的吸收，而在前人关于OsNramp5变异影响水稻生长发育的研究中，结论并不一致。系统了解OsNramp5基因变异对水稻重要农艺性状的影响有助于推动低Cd优质水稻新品种的培育。本文重点对OsNramp5基因变异对水稻中金属离子的含量，水稻的生长发育、产量性状及米质的影响进行了综述，以期为利用OsNramp5基因突变选育低Cd积累水稻品种提供参考。

关键词： 水稻; OsNramp5; 镉; 锰; 农艺性状

Abstract

Developing low-cadmium (Cd) rice cultivars is the most economical and effective way to solve the problem of “Cadmium Rice”. Previous studies have shown that OsNramp5 is the major transport gene for Cd uptake in rice. The functional deficiency of OsNramp5 leads to a significant decrease in the content of Cd in rice grains, and the uptake of manganese (Mn) is also affected. However, in previous studies on the effect of OsNramp5 variation on rice growth and development, the conclusions were inconsistent. The systematic understanding of the effects of OsNramp5 mutation on important agronomic traits in rice will promote the development of new rice cultivars with low-Cd and high-quality. This manuscript focuses on the effects of OsNramp5 mutation on the content of metal ions, growth and development, yield and quality of rice, so as to provide scientific guidance for the breeding of new rice cultivars with low Cd accumulation by OsNramp5 mutation.

Keywords： rice; OsNramp5; cadmium; manganese; agronomic trait

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李小秀, 吕启明, 袁定阳. OsNramp5基因变异影响水稻重要农艺性状的研究进展[J]. 中国水稻科学, 2022, 36(6): 562-571 DOI:10.16819/j.1001-7216.2022.220316

LI Xiaoxiu, LÜ Qiming, YUAN Dingyang. Research Progress on the Effects of OsNramp5 Mutation on Important Agronomic Traits in Rice[J]. Chinese Journal of Rice Science, 2022, 36(6): 562-571 DOI:10.16819/j.1001-7216.2022.220316

植物在生长发育过程中，除需要一定的光照、水分、空气和热量外，还必须不断地从外界吸收所必需的各种营养元素并进行同化，以维持其正常的生命活动。植物通过各种类型的离子转运通道，利用根部从外界吸收并转运这些必需矿质元素，维持正常的生长发育。与此同时，有一些非必需矿质元素也会利用这些通道进入植物体内，如镉（Cd）、铅（Pb）、砷（As）等，这些元素不参与构成植物体的生物结构，也不参与植物体的正常代谢活动，不仅会对植物本身造成伤害，还能通过食物链进入人体，诱发人体疾病，影响人体健康。水稻是世界上重要的粮食作物之一，在我国农业生产中占据着重要地位，超过60%的人口以大米为主食，我国每年水稻的消耗量占谷物消耗量的55%[1]。与玉米、小麦和大豆等作物相比，水稻极易富集Cd[2-3]，并且耕地酸化或污染可导致土壤中活性Cd含量增加，这又加剧了水稻中Cd的积累，使稻米Cd超标事件频繁发生。

人类摄入过量的Cd会严重危害身体健康[4]，长期接触Cd会导致肾功能障碍和骨质疏松症等疾病[5-6]。例如，日本的“痛痛病”事件，即属最严重的慢性Cd中毒事件。在我国南方部分地区，稻米Cd超标已然成为引起社会广泛关注的食品安全问题。如何减少Cd在水稻籽粒中的积累已经成为水稻生产中亟待解决的关键问题。

目前，水稻Cd污染的控制途径主要有四种：一是通过优化栽培管理措施来抑制土壤中可交换Cd的形成[7⇓-9]；二是通过化学或者生物学方法，改变土壤中Cd的现有形态或去除土壤中的Cd，从而阻碍稻田土壤中的Cd通过根系进入植物体内[10⇓⇓-13]；三是利用高积累作物将Cd转移到地上部，从而减少土壤中Cd的含量[14-15]；四是培育Cd低积累水稻品种[16⇓⇓⇓⇓-21]。其中，培育Cd低积累水稻品种是解决稻米Cd超标问题最直接和经济的方法。

现有研究表明，在水稻众多参与调控Cd积累的相关基因中，天然抗性相关巨噬细胞蛋白（NRAMP）家族中的Nramp5是最主要的调控蛋白。本文就水稻OsNramp5蛋白编码基因OsNramp5变异对水稻重要农艺性状的影响进行综述，以期为今后利用OsNramp5基因变异资源培育Cd低积累水稻品种提供参考。

1 NRAMP蛋白家族及水稻OsNramp5基因

天然抗性相关巨噬细胞蛋白（NRAMP）家族成员作为膜蛋白与金属离子转运密切相关。NRAMP家族基因在包括细菌、酵母、藻类、植物和动物在内的所有生物体进化中都比较保守[22]，大约具有25%~35%的序列同源性[23]。这种保守性说明选择压力使生物体中NRAMP家族基因实现了相同的功能，即跨细胞膜运输金属离子。NRAMP蛋白家族作为一种二价金属转运体，参与多种金属离子的运输，如铁（Fe2+）、锰（Mn2+）和镉（Cd2+）离子[24-25]。

科学家已在多种植物中鉴定到NRAMP家族基因[26⇓⇓-29]。在水稻中共鉴定到7个，分别为OsNramp1、OsNramp2、OsNramp3、OsNramp4、OsNramp5、OsNramp6和OsNramp7（表1）。其中，OsNramp1在质膜上充当Cd内流转运体，在Cd从根到茎的转运过程中起关键作用，主要在水稻根系中表达，且不受Cd诱导，但在缺Fe条件下表达高度上调[30-31]。OsNramp2定位于液泡膜，参与水稻Fe稳态，将Fe从液泡运输到细胞质中，在种子萌发过程中起着关键作用[32]。OsNramp3编码质膜定位蛋白，在维管束特别是韧皮部细胞中特异表达，是一种响应环境中Mn含量变化的Mn转运调节器，并参与了Mn从老叶到幼叶的再分配[33,34]。OsNramp4编码一个定位于根细胞质膜的三价铝（Al）转运蛋白，参与Al3+的转运[35-36]。OsNramp6定位于质膜，具有Fe和Mn转运蛋白的功能，且与水稻生长及抗病性相关[37]。而OsNramp7可能与非生物胁迫及Fe、Zn转运相关[38-39]。

表1   水稻NRAMP蛋白家族基因

Table 1.  NRAMP protein family genes in rice.

基因符号
Gene symbol		组织表达
Tissue expression		亚细胞定位
Subcellular localization		金属转运功能
Metal transport function		参考文献
Reference
OsNramp1根、叶 Root, leaf质膜Plasma membraneCd[30,31]
OsNramp2地上部 Aboveground part液泡膜 TonoplastFe[32]
OsNramp3维管束 Vascular bundle质膜Plasma membraneMn[33,34]
OsNramp4根 Root质膜Plasma membraneAl[35,36]
OsNramp5根 Root质膜Plasma membraneCd, Mn, Fe[40⇓⇓-43]
OsNramp6不详 Unavailable质膜Plasma membraneFe, Mn[37]
OsNramp7根、茎、幼穗 Root, culm, young panicle不详 UnavailableFe, Zn[38,39]

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日本冈山大学马建锋团队从水稻品种中花11中克隆了OSNRAMP5的全长cDNA[40]，该基因具有13个外显子和12个内含子，编码区全长6874 bp，其中CDS全长1617 bp（图1）。OsNRAMP5编码蛋白定位在质膜上，分布于根外皮层和根内皮层的远端，是水稻根部细胞参与吸收二价金属阳离子的主要转运蛋白，参与外源Cd2+、Mn2+和Fe2+的吸收，也负责这些离子从根向地上部的运输[41⇓-43]。OsNramp5是近年来水稻中发现的唯一一个具有高亲和能力的Cd吸收转运子，该基因的突变能极大地限制水稻对Cd的吸收[40]。近年来，利用该基因突变阻断水稻根系细胞对土壤Cd的吸收来降低水稻Cd含量引起水稻遗传育种家的关注(表2)。

图1

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图1   OsNramp5基因结构及其编码蛋白跨膜结构模式图

OsNramp5蛋白根据预测具有10个跨膜结构，第7及第8外显子编码的氨基酸序列在第4及第5跨膜结构域之间，其中绿色和红色标注的氨基酸残基是在部分农艺性状无显著改变的突变体所携带的突变位点；绿色指OsNramp5基因1 bp碱基插入导致在该位置后的氨基酸序列改变，红色指OsNramp5基因单碱基突变导致该位置的氨基酸残基替换。

Fig. 1.   OsNramp5 gene structure and transmembrane structure pattern of the protein.

According to the prediction, OsNramp5 protein has 10 transmembrane helices, and the amino acid sequence encoded by exon 7 and exon 8 is between transmembrane domain 4 and 5. The green and red labeled amino acid residues are mutant sites with no significant change in agronomic traits in some previous studies. Green means that the insertion of the 1 bp base of the OsNramp5 gene leads to the change of the amino acid sequence after this position, and red means that the SNP mutation of the OsNramp5 gene leads to the substitution of the amino acid residue at this position.


表2   OsNramp5不同变异类型对水稻植株金属含量及农艺性状的影响

Table 2.  Effects of different mutation types of OsNramp5 on metal content and agronomic traits of rice.

变异位置
Mutation site		变异来源Mutation method遗传背景Genetic background变异类型
Mutation type		籽粒Cd、Mn含量Contents of Cd and Mn in grains其他金属含量
Other metal content		产量及其他性状
Yield and other traits		参考文献Reference
第1外显子CRISPR/Cas9技术南粳46、
淮稻5号		1 bp插入Cd、Mn显著下降对Fe无显著影响产量、株高、每穗粒数、结实率均显著降低，穗数增加[47]
17 bp插入Cd、Mn显著下降对Fe无显著影响产量、株高、每穗粒数、结实率均显著降低[47]
11 bp插入Cd、Mn显著下降对Fe无显著影响产量、株高、每穗粒数、结实率均显著降低[47]
中花114 bp缺失Cd、Mn显著下降—生长严重受阻，根及地上部干质量显著降低[57]
第2外显子CRISPR/Cas9技术黄华占1 bp插入Cd、Mn显著下降对Fe、Zn无显著影响产量、每穗粒数、结实率、秸秆产量均显著降低，米质变劣，分蘖数增加[20]
第6外显子CRISPR/Cas9技术黄华占2 bp插入Cd、Mn显著下降对Fe、Zn无显著影响产量、每穗粒数、结实率、秸秆产量均显著降低，米质变劣[20]
第7外显子CRISPR/Cas9技术锡稻1号1 bp插入Cd显著下降—产量、其他性状无显著影响[48]
EMS诱变9311SNP变异Cd显著下降对Fe、Zn、Cu无显著影响其他性状无显著影响[52]
第8外显子EMS诱变HitomeboreSNP变异Cd、Mn显著下降—产量、其他性状无显著影响[51]
第9外显子碳离子束辐射诱变越光1 bp缺失Cd<0.05 mg/kg，
Mn显著下降		对Fe、Zn、Cu无显著
影响		产量、其他性状无显著影响[41]
CRISPR/Cas9技术华占
3 bp缺失+
1 bp插入		Cd<0.05 mg/kg，
Mn极显著下降		对Cu、Zn无显著影响，
Fe显著上升		产量、其他性状无显著影响[46]
5 bp缺失
Cd<0.05 mg/kg，
Mn极显著下降		对Cu、Zn无显著影响，
Fe显著上升		产量、其他性状无显著影响[46]
锡稻1号33 bp缺失Cd显著下降—减产44.3%，生长严重受阻，株高降低[48]
黄华占1 bp插入均显著下降对Fe、Zn无显著
影响		产量、每穗粒数、结实率、秸秆生物量均显著降低[20]
中花112 bp缺失+
1 bp插入		——产量、千粒重极显著降低，米质变劣[58]
中花115 bp缺失+
1 bp插入		——产量、千粒重极显著降低，米质变劣[58]
第10外显子碳离子束辐射诱变越光433 bp插入Cd<0.05 mg/kg，Mn显著下降对Fe、Zn、Cu
无显著影响		产量、其他性状无显著影响[41]
CRISPR/Cas9技术华占、
五丰B、
五山丝苗、
中早35		1-3 bp缺失+
1 bp插入		Cd、Mn显著下降对Fe、Zn、Cu、Ca、
As、Se无显著影响		减产6.9%，株高、结实率、千粒重小幅降低，有效分蘖略微增加[49]
第5内含子T-DNA插入中花11大片段插入—对K、Ca、Mg、Zn、
Cu无显著影响		生长受阻，叶片变黄[43]
第8内含子碳离子束辐射诱变隆臻36S、
华恢8612		18 bp缺失Cd、Mn显著下降—产量、其他性状无显著影响[63]
第10内含子碳离子束辐射诱变隆臻36S、
华恢8612		3 bp缺失Cd、Mn显著下降—产量、其他性状无显著影响[63]
第12内含子T-DNA插入中花11大片段插入Cd、Mn显著下降对Fe、Zn、Cu无
显著影响		减产89%，生长受阻，叶片严重失绿[40]
全基因缺失碳离子束辐射诱变越光227 kb缺失Cd<0.05 mg/kg，
Mn显著下降		对Fe、Zn无显著影响，
Cu显著上升		产量显著降低，抽穗早，株型小，穗数多，但秸秆产量低[41]
全基因缺失60Co辐射诱变粤泰B408 kb缺失Cd显著下降——[61-62]

“—”表示数据不详。

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2 OsNramp5基因变异对水稻中Cd及其他金属离子含量的影响

水稻籽粒中Cd的积累主要经历3个过程：根转运体从根际土壤吸收Cd2+进入根细胞，木质部装载介导Cd2+从根转移到茎，Cd2+经过韧皮部从茎转运到籽粒[44]。OsNramp5在水稻对Cd的吸收和转运中都发挥着重要的作用。Sasaki等[40]针对粳稻品种中花11的OsNramp5第12内含子T-DNA插入突变体进行研究，结果表明突变体的根部和地上部的Mn、Cd含量均显著低于野生型，Zn、Cu含量差异不显著。将野生型及敲除系的幼苗在25 ℃和4 ℃下用不同浓度的Cd或Mn溶液处理30 min，测定根部对Cd和Mn的吸收，结果显示突变体几乎丧失了吸收Cd和Mn的能力。Ishikawa等[41]在粳稻越光背景下利用碳离子束辐射诱变获得了3个水稻osnramp5突变体（osnramp5-1、osnramp5-2 和 osnramp5-3），其中osnramp5-1为第10外显子433 bp插入，osnramp5-2为第9外显子缺失1 bp，osnramp5-3为整个OsNramp5缺失。研究表明，突变体编码的缺陷转运蛋白极大地降低了根系对Cd的吸收，导致茎叶和籽粒中Cd的减少，而Fe、Zn、Cu的含量没有显著差异。这三个突变体降低Cd吸收的同时也降低了对Mn的吸收，这说明Cd可能是通过Mn的根系吸收途径被吸收，但其他矿质营养元素的吸收没有受到影响。当在Cd污染的稻田中生长时，突变体的籽粒中几乎检测不到Cd，并且没有表现出不利的农艺或经济性状。Yang等[43,45]从水稻突变数据库（RMD）中获得了一个中花11 OsNramp5第5内含子T-DNA插入突变体osnramp5，OsNramp5完全不表达，该突变体在根和地上部的Cd浓度显著降低，且减少了Mn从根向地上部的运输，导致地上部Mn无法累积。较高的Mn供应可以弥补突变体根系吸收能力的丧失，但不能弥补Mn从根向地上部的转运。野生型对Cd的吸收与Mn的施用量之间呈现显著的负相关，而突变体osnramp5不存在这样的趋势。笔者认为水稻植株对Mn和Cd的吸收存在拮抗关系，且该拮抗由OsNramp5介导。Tang等[46]利用CRISPR/Cas9基因编辑技术对籼稻华占和隆科638S的OsNramp5第9外显子进行基因敲除，突变类型鉴定结果显示除1个突变体是跨越两个靶点的225 bp DNA片段缺失类型外，其余均为短插入或短缺失(InDel)。水培试验表明osnramp5突变体的地上部和根部的Cd和Mn含量均显著低于野生型。在高Cd处理条件下，野生型的生长受到严重抑制，而突变体的生长未受影响。Cd污染大田试验进一步表明，基因敲除水稻籽粒中Cd含量始终低于0.05 mg/kg，远远低于0.2 mg/kg的国家标准，为培育籽粒Cd低积累的籼稻品种提供了一条切实可行的途径。Yang等[47]选用两个粳稻品种南粳46和淮稻5号对OsNramp5进行基因编辑，在OsNramp5的第1外显子上分别有1 bp、17 bp和11 bp的缺失，得到3个移码突变的osnramp5突变体，突变体剑叶和籽粒中的Cd含量显著降低。另外，在有Mn条件下，突变体的根和地上部的Mn浓度显著低于野生型，并且两者的Mn浓度差异随着Mn供应量的增加而变大，但改变外源Mn浓度对Cd的积累无明显影响。而低Mn供应时突变体的根中Fe含量增加。Liu等[48]利用CRISPR/Cas9基因编辑技术敲除粳稻锡稻1号OsNramp5获得两个分别为第7外显子上插入1 bp，第9外显子上缺失33 bp的突变株系。Cd污染田间试验及盆栽高Cd处理试验显示，突变体均表现出较低的籽粒Cd含量（<0.06 mg/kg）。Wang等[20]以籼稻品种黄华占作为受体材料进行OsNramp5基因敲除，获得转基因植株LCH1、LCH2和LCH3。其中LCH1为第2外显子上插入T，产生移码突变，导致Nramp结构域完全缺失；LCH2为第6外显子上插入AA，编码一个由100个氨基酸残基组成的Nramp结构域，LCH3为第9外显子上插入G，编码一个有202个氨基酸残基的Nramp结构域。研究表明，随着OsNramp5突变程度的降低，其对绿色组织Mn积累的影响逐渐减弱，OsNramp5的功能缺失可以降低籽粒中Cd和Mn的含量，Cd和Mn的积累趋势一致。龙起樟等[49]选取华占和五丰B以及五山丝苗和中早35为材料，通过CRISPR/Cas9技术靶向OsNramp5第10外显子创制低Cd籼稻，突变类型大多为缺失1~3 bp和插入1 bp，占所有突变的66%。OsNramp5被敲除后，水稻籽粒中Cd含量大幅下降，Mn含量减少一半左右，而Cr含量增加一半以上，Fe、Zn、Ca和Cu等含量受影响较小或不受影响。胡黎明等[50]针对OsNramp5第1内含子、第2外显子和香味基因OsBadh2第3外显子设计靶点进行基因编辑，结果显示敲除OsNramp5基因可有效降低籽粒Cd的积累，且大多数突变体Mn含量也显著降低，而Fe含量会相应增高，此法可快速创制具有Cd低积累和香味的水稻种质。有研究人员从Hitomebore的EMS诱变群体中分离到地上部及籽粒Cd水平较低的突变株系1281-m，分析OsNramp5基因组序列显示，第8外显子的第242位氨基酸由组氨酸替换为谷氨酰胺，突变体的农艺性状及产量与野生型无显著差异[51]。Cao等[52]利用EMS诱变籼稻品种9311获得水稻植株和籽粒Cd积累量极低的突变体lcd1。该突变体中OsNramp5第7外显子高度保守区的第236位氨基酸脯氨酸被亮氨酸替换。因此，第236―242位氨基酸所在区域附近可能和Cd转运直接相关，当SNP位点突变发生在该区域时，水稻籽粒Cd含量显著降低且对其他农艺性状无明显影响（图1）。另外，突变位点发生在OsNramp5基因第8和第10内含子时，突变体的产量及其他农艺性状也无显著变化[63]。Tang等[53]发现，对OsNramp5进行基因敲除有效地补充了突变体植株地上部缺乏的矿质营养，从而间接地提高了水稻对高Cd胁迫的耐受性。也有研究人员发现OsNramp5的RNAi敲低突变体的根、地上部和木质部汁液中的Mn均显著低于野生型[42,54]。此外，许多研究表明OsNramp5突变对水稻中Fe、Zn、Cu等金属元素含量几乎没有影响[42-43,46 -47,55]。

值得一提的是，多数研究发现敲除OsNramp5后能降低水稻中的Cd含量，而Chang等[21]在BG367和中花11的背景下，利用OsActin1和玉米Ubiquitin启动子驱动OsNramp5基因，发现过表达株系在根尖和侧根原基积累了更多的Cd，但减少了其分配到地上部的比例，显著降低了地上部的Cd含量，籽粒中Cd含量比野生型降低了49%~94%，推测OsNramp5过表达植株是由于Cd向中柱的径向运输被破坏，从而减少了Cd从根到地上部的转运。

3 OsNramp5变异对水稻生长发育的影响

OsNramp5是水稻根中Cd吸收与转运的蛋白，同时也是Mn的转运蛋白。Mn是植物必需的微量金属元素，与许多酶的活性有关，是多种酶的成分和活化剂，能促进碳水化合物代谢和氮的代谢，与作物生长发育和产量有关。Mn与水稻的光合作用、呼吸作用以及硝酸还原作用都有密切的关系。缺Mn时，水稻的光合作用明显受到抑制。Mn能加速水稻萌发和成熟，增加磷(P)和钙(Ca)的有效性。许多研究表明，敲除OsNramp5不单单是降低Cd积累，也会降低水稻对Mn的吸收及转运，从而对植株生长发育产生影响。缺Mn的水稻叶片叶脉间断失绿，出现棕褐色小斑点，严重时斑点连成条状，扩大成斑块[56]。在低Mn条件下，OsNramp5敲除系地上部及根系的生长受到抑制，叶片出现严重的失绿症状，而随着Mn供应量的增加，苗期生长抑制表型被部分逆转，证明低Mn条件下OsNramp5基因敲除系生长受阻是由缺Mn引起的[40,43]。而在Ishikawa等[41]的研究中，野生型和突变体lcd-kmt1及lcd-kmt2的植株生长几乎没有差异。但水培试验中，在Mn充足的情况下，可能是由于突变类型的不同导致其表型有差异，lcd-kmt3的生长受到抑制，株型小，且抽穗时间明显早于野生型。Tang等[46]研究显示，突变体的地上部和根部Cd和Mn含量均显著低于野生型。在低Mn条件下，突变体表现出严重的生长发育迟缓和叶片变黄。然而，在2 μmol/L或更高的Mn浓度下，突变体的生长与野生型类似。Yang等[47]发现在低Mn条件下，与野生型植株相比，OsNramp5突变体除了根和地上部生长受到严重抑制外，还表现出叶绿素含量降低和黄化症状。而随着Mn浓度的增加，植株生长和叶绿素含量逐渐恢复。并且当Mn浓度达到12.5 mol/L时，缺陷生长和叶绿素缺乏表型在突变体中得到完全拯救。龙起樟等[49]发现OsNramp5基因敲除材料的株高小幅度降低。Chang等[57]将OsNramp5与OsNramp1进行双基因敲除，在缺Mn处理中突变体发育迟缓甚至死亡。另有研究发现OsNramp5编码区不同位置的敲除对水稻植株生长可能产生不同影响。敲除位点在基因第7外显子的植株生长正常，而敲除位点在第9外显子的植株生长严重受抑、植株变矮[48]。另外，随着OsNramp5突变程度的升高，对植株的生长情况影响也越大[20]。值得注意的是，过表达OsNramp5则对水稻植株的生长发育几乎不产生影响[21]。

4 OsNramp5变异对水稻产量性状的影响

OsNramp5基因变异可显著降低水稻籽粒Cd含量，但对水稻产量性状的影响也同样值得关注。到目前为止，不同研究的结果不尽相同。Sasaki等[40]发现敲除OsNramp5基因会导致产量严重下降，仅为野生型的11%。Ishikawa等[41]发现，当在Cd污染的稻田中生长时，突变体lcd-kmt1、lcd-kmt2与野生型的产量无显著差异，而突变体lcd-kmt3的产量低于野生型。Yang等[47]对两个粳稻品种进行OsNramp5基因敲除，突变体的株高、结实率和每穗粒数等农艺性状都有一定程度的降低，最终导致籽粒产量略有下降，突变体植株生长的减慢可以归因于Mn含量的显著减少。作者认为在评估osnramp5突变体的适用性时，需要考虑稻田的土壤pH和土壤含水量，因为它们可能会影响土壤中有效Mn的水平，从而决定突变对粮食产量的影响。Tang等[46]利用华占基因敲除品系及其与隆科638S基因敲除品系配制获得的杂种评价了OsNramp5突变对农艺性状的影响，结果显示敲除OsNramp5不影响水稻产量。Liu等[48]研究中，敲除位点在OsNramp5基因第7外显子，植株正常生长且产量不受影响，而敲除位点在第9外显子时植株的产量显著降低，仅为野生型的55.7%。在Wang等[20]研究中，产量随着OsNramp5突变程度的降低而增加，但分蘖数降低。董家瑜等[58]研究发现华占、中花11这2种不同遗传背景、同一位点突变的osnramp5突变株系即使在相同的种植条件下，产量表现也较野生型不同，说明遗传背景对osnramp5突变株系的环境适应性影响很大。在龙起樟等[49]研究中，OsNramp5敲除株系有效分蘖略微增加，结实率和千粒重小幅降低，产量平均减少6.9%。说明对OsNramp5进行基因敲除可以显著降低籽粒Cd积累，但在某些种植条件下，代价为小幅产量损失。因此，OsNramp5功能缺失突变体产量性状表现不一，表现为产量减少或不受影响的主要原因可归结于基因变异类型的不同，同时与遗传背景及种植条件也有一定关系。

5 OsNramp5基因变异对水稻米质的影响

随着消费水平的提高，人们对稻米品质的要求也越来越高，安全、健康营养的稻米已成为最基本的需求。Cd富集在水稻中会影响稻米的品质，经人体摄入后会影响健康。有研究表明OsNramp5变异几乎对米质没什么影响，在该研究中突变体的垩白粒率和垩白度小幅下降，蛋白含量轻微增加，而且在一些品种中直链淀粉含量小幅下降，几乎不影响稻米的食味品质[49]。Wang等[20]研究表明OsNramp5突变对籽粒中糙米率、精米率、直链淀粉含量、胶稠度和蛋白质含量没有显著影响。随着OsNramp5突变程度的增加，整精米率显著降低，垩白度和垩白粒率显著增加。通过改变OsNramp5的突变位点可以来缓解垩白度和垩白粒率等品质性状。董家瑜等[58]研究表明在正常Mn浓度的大田条件下，以华占为背景的osnramp5突变体的稻米品质较野生型均无显著差异，但以中花11为背景的突变体的胶稠度降低；且开花期高温造成以中花11为背景的的osnramp5突变体的垩白粒率和垩白度上升；在低Mn浓度大田条件下，2种遗传背景的osnramp5突变体的垩白粒率和垩白度上升。在水稻中，OsNramp5同时影响Cd和Mn的吸收和转运，OsNramp5变异降低水稻植株中Cd积累量的同时，也会降低Mn的含量。研究结果显示，高Mn环境可以一定程度改善由OsNramp5变异导致的米质变劣问题[58]。因此，在后续利用OsNramp5基因变异选育Cd低积累水稻品种及实际生产应用中，应当将土壤Mn含量纳入品种适用性的考虑范围。

6 展望

Cd是对人体健康危害最大的有毒重金属之一，通过降低粮食作物中的Cd含量实现减少人体的Cd摄入，对于确保食品安全具有重要意义。近年来，稻米Cd污染问题越来越受到国内外科学家和育种工作者的重视。修复土壤Cd污染、优化栽培管理措施、培育Cd低积累的水稻品种等一系列降Cd措施被应用。其中培育Cd低积累水稻新品种又被认为是相对简单且有效的方法。

目前的研究表明，通过OsNramp5基因功能缺失和组成型过量表达OsHMA3[59]是培育Cd低积累水稻品种最有效的途径。尽管过表达OsHMA3基因能显著降低Cd含量，且对Mn无影响，利用这一措施降Cd本应该是最优的选择，但该途径涉及到转基因，短时间内无法生产应用。相较于OsNramp5突变体创制，通过非转基因的方式创制OsHMA3表达量升高的种质工作难度非常大。OsNramp5基因功能缺失在显著降低Cd的同时也会影响Mn的吸收，在缺Mn的条件下会表现出不利的表型，限制了其在低Mn农田中的应用。但在我国南方一些地区Cd、Mn复合污染的情况下，利用OsNramp5基因功能缺失具有巨大的潜力。由于受我国转基因政策的限制，这些优异种质还不能用于生产。迄今只有lcd1突变体、珞红3A、珞红4A及对应的保持系以及利用重离子诱变获得的莲1S、R001和韶香100等少数几个Cd低积累资源能被直接应用[52,59⇓⇓⇓ -63]。目前利用lcd1突变体、珞红3A、珞红4A转育的湘安早系列、安优系列、西子系列、DY系列等低镉水稻品系已进入湖南省农业科学院组织开展的Cd低积累水稻品种自主区域试验，其中一些材料综合表现优异，成功进入续试；而莲1S和R001分别是通过诱变隆臻36S和华恢8612获得，其配组的低Cd杂交组合莲两优1号表现出非常高的产量潜力。一般情况下，OsNramp5基因功能缺失水稻能够在中、重度Cd污染稻田中生产Cd含量达标的稻米，但其能够耐受Cd污染的浓度还没有一个明确范围，需进一步探索；同时，OsNramp5基因功能缺失导致Mn含量降低，是否会影响水稻对病、虫、草害以及高温、低温等逆境的耐受还有待深入研究。

利用OsNramp5基因功能缺失培育低Cd水稻品种是解决“镉大米”问题极具潜力的途径。OsNramp5基因功能缺失后稻米Cd含量稳定降低，但由于Mn含量的降低，可能会带来不良影响，因此，在低Cd水稻大面积推广前应该进行比较全面的评价。此外，由于水稻对Mn的需求是微量的，可以挖掘利用OsNramp5弱功能等位基因，降低Cd含量的同时保证一定的Mn含量，结合OsHMA3低镉等位基因的利用，实施多基因聚合育种，也是培育低Cd水稻品种值得尝试的途径。还可开发与低Cd基因紧密连锁的分子标记，将分子标记辅助育种与常规育种有机结合，可以加快Cd低积累水稻品种的培育，最终实现Cd污染农田的安全利用，为培育能稳定遗传且安全优质的低Cd水稻新品种奠定坚实基础。

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Shao Y, Peng Y, Mao B G, Yu L X, Tang L, Li Y K, Hu Y Y, Zhang D, Yuan Z C, Luo W Z, Peng X M, Li W J, Zhou L B, Bai L Y, Zhao B R.

M_1TDS technology and creation of low-cadmium accumulation parents for hybrid rice breeding

[J]. Hybrid Rice, 2022, 37(1): 1-11. (in Chinese with English abstract)

[本文引用: 4]

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